Le musée est inauguré le 13 mai 1960, puis offert par Mme F. Léger et G. Bauquier, maître d’œuvre, à l'Etat, le 11 octobre 1967, ainsi qu'une collection de 360 œuvres originales du peintre. La collection permet de suivre l'évolution de l'art de Fernand Léger de 1904 à sa mort : dessins, gouaches, céramiques, tapisseries. Parmi les peintures les plus significatives, on peut citer : "La Femme en bleu" (1912), "Le Grand remorqueur" (1923), "Les Musiciens" (vers 1934), "Les Constructeurs" (1950), "Le Campeur" (1954).
— Atout
Les œuvres proviennent toutes de l'atelier de l'artiste. Certaines peintures abandonnées ou oubliées, d'autres que le peintre voulait conserver pour lui-même se trouvent aussi au musée. Les œuvres majeures : "la Joconde aux clés" (1930), "le Grand remorqueur", "les Cyclistes", "les Constructeurs".
C'est sur un terrain acquis par Fernand Léger quelques mois avant sa mort (survenue le 17 août 1955), et à l'initiative de Mme Fernand Léger, que fut édifié le musée consacré à l’œuvre de l'artiste. Le plan conçu par l'architecte André Svetchine était conditionné par deux œuvres de grandes dimensions : la céramique polychromée monumentale, prévue pour décorer le stade olympique de Hanovre, dominant une vaste terrasse, et qui constitue la façade principale du bâtiment, et l'immense vitrail ornant le hall d'entrée.
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